Η πρώτη εκκλησία του Αγίου Διονυσίου κτίστηκε το 1708, αντικαταστάθηκε όμως από μία μεγαλύτερη το 1764. Δύο σεισμοί στις αρχές του 1893 την ισοπέδωσαν και χρειάστηκαν σχεδόν τέσσερις δεκαετίες για να συγκεντρωθεί το πόσο της ανοικοδόμησης. Η βασίλισσα Όλγα, αρχιεπίσκοποι, αριστοκράτες, μαθητές σχολείων, φαντάροι, μετανάστες και επιβάτες πλοίων που άραζαν στη Ζάκυνθο έδωσαν τον οβολό τους για την ευόδωση του σχεδίου. Η νέα εκκλησία σχεδιάστηκε από τον Αναστάσιο Ορλάνδο σαν τρίκλιτη βασιλική. Τα θεμέλια τέθηκαν το 1925 και ο ναός ολοκληρώθηκε το 1948. Ο Ορλάνδος είχε λάβει ισχυρά μέτρα αντισεισμικής προστασίας και έτσι η εκκλησία έπαθε μόνο μικρές ζημιές στην καταστροφή του 1953.